Caso clínico
Empiema pleural por Eikenella corrodens e Porphyromonas asaccharolytica numa doente diabética sob ventilação não invasiva por síndrome de apneia obstrutiva do sono
Eikenella corrodens and Porphyromonas asaccharolytica pleural empyema in a diabetic patient with obstructive sleep apnea syndrome on noninvasive ventilation
J. Caiano Gil
, R. Calisto, J. Amado, V. Barreto
Corresponding author
Serviço de Medicina Interna e Serviço de Pneumologia, Departamento de Medicina, Hospital Pedro Hispano, Unidade Local de Saúde de Matosinhos - E.P.E., Senhora da Hora, Portugal
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Observada no Serviço de Urgência por agravamento do padrão habitual de dispneia desde há cerca de uma semana, associada a tosse seca, mas sem febre conhecida. À admissão, apresentava-se hemodinamicamente estável, com pressão arterial média de 114<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>mmHg, pulso de 93<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>batimentos/min e frequência respiratória de 24<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ciclos/min. Auscultatoriamente, com diminuição do murmúrio vesicular e da transmissão das vibrações vocais no hemitórax esquerdo. Cavidade orofaríngea sem lesões identificáveis à inspeção e dentição em razoável estado de conservação, com restante exame físico irrelevante. Analiticamente, com insuficiência respiratória hipoxémica e síndrome inflamatória sistémica. Rx torácico com evidência de derrame pleural de grande volume à esquerda. Efetuada toracocentese diagnóstica, a mostrar líquido macroscopicamente purulento, pelo que foi introduzido dreno pleural e iniciado empiricamente ceftriaxone e metronidazol. Ao sexto dia de internamento, isolada <span class="elsevierStyleItalic">Eikenella corrodens</span> não-produtora de β-lactamases no líquido pleural, pelo que se alterou antibioterapia para penicilina-G benzatínica; posteriormente isolada estirpe de <span class="elsevierStyleItalic">Porphyromonas asaccharolytica</span> multissensível na mesma amostra de líquido pleural. Restante estudo microbiológico negativo, incluindo hemoculturas e exames bacteriológico, micológico e micobacteriológico de expetoração.</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Durante o internamento, com evolução clínica favorável e apirexia sustentada, sem necessidade de oxigenoterapia suplementar a partir do quinto dia de internamento, altura em que também foi retirado dreno torácico. Efetuada broncofibroscopia flexível, que não evidenciou alterações de relevo, com exame cultural do lavado broncoalveolar amicrobiano e citologia negativa para células malignas. Ecocardiograma transtorácico com hipertensão pulmonar em provável relação com SAOS.</p><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Ao vigésimo-terceiro dia de internamento com derrame pleural residual, tendo tido alta com indicação de cumprir 2 semanas adicionais de antibioterapia com amoxicilina/ácido clavulânico e cinesiterapia respiratória. Sem intercorrências nos 2 anos após a hospitalização, mantendo ainda seguimento em ambulatório.</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Discussão</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> pertence à população microbiana da cavidade oral, trato gastrointestinal e trato geniturinário, pelo que está habitualmente associada a infeções da cabeça e pescoço, bem como a infeções originadas por mordeduras humanas<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1,2</span></a>. Este microrganismo pode ser também responsável por casos de endocardite, osteomielite, parotidite, sinusite, meningite, abcesso cerebral e corioamnionite<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1–4</span></a>. A <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> é um bacilo gram-negativo, cuja identificação se baseia nas características das colónias - morfologicamente pequenas, de contornos irregulares e centro mais claro, penetrando o meio e com cheiro a hipoclorito - bem como no comportamento bioquímico - catalase-negativas, com capacidade de redução de nitratos a nitritos<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2,3</span></a>. O seu reconhecimento é importante, dado que é um isolado laboratorial incomum em exames culturais de rotina em aerobiose, sendo frequentemente necessários vários dias de incubação para se tornarem identificáveis. Este microrganismo é igualmente reconhecido pela resistência intrínseca à clindamicina e ao metronidazol, agentes com espetro de ação predominantemente anaeróbio<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0025"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>. Sendo muito raramente produtora de β-lactamases, é geralmente sensível à penicilina-G e à ampicilina; a sensibilidade às cefalosporinas é, no entanto, variável<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1–3</span></a>.</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A <span class="elsevierStyleItalic">P. asaccharolytica</span> é um bacilo gram-negativo anaeróbio estrito, que pertence à população microbiana do trato gastrointestinal e trato geniturinário<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0030"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a>. As colónias deste microrganismo apresentam-se convexas e brilhantes, distinguindo-se morfologicamente pela produção de pigmentos de protoheme, o que lhes confere uma aparência negra caracteristicamente centrípeta. Encontram-se descritos na literatura muito raros casos de infeção humana por este microrganismo, estando habitualmente associados a infeções de tecidos moles, empiema pleural e abcesso apendicular.</p><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A maior parte dos doentes com infeção pleuropulmonar por <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> apresenta-se com derrame parapneumónico, empiema pleural, pneumonia e/ou abcesso pulmonar<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2,5,6</span></a>. A coinfeção por outros microrganismos é comum, a maioria dos quais comensais da cavidade oral, incluindo estreptococos microaerofílicos, <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus viridans</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Bacteroides fragilis</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Prevotella melaninogenica</span> e <span class="elsevierStyleItalic">P. asaccharolytica</span><a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0010"><span class="elsevierStyleSup">2,3,7</span></a>. Alguns estudos sublinham a possibilidade de fenómenos de sinergismo entre estirpes estreptocócicas e <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span><a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>.</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os casos de infeção pleuropulmonar por <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> são raros, particularmente em adultos imunocompetentes; estão descritos na literatura pouco mais de 15 destes casos. Para além da virulência da estirpe infetante, fatores intrínsecos ao hospedeiro podem predispor os doentes à infeção por este microrganismo, entre eles a existência de condições modificadoras da arquitetura pulmonar, agentes facilitadores de aspiração de conteúdo orofaríngeo e gastrointestinal, bem como outras causas que condicionem estados de imunossupressão<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0015"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>. De facto, verifica-se habitualmente uma relação próxima entre a infeção por <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> e outros fatores como doença neoplásica, alcoolismo, diabetes mellitus, doença pulmonar crónica e doença cerebrovascular, para além de higiene oral deficitária ou utilização crónica de corticoterapia sistémica<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0005"><span class="elsevierStyleSup">1–3,7</span></a>.</p><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Alguns estudos entretanto publicados na literatura destacam o papel da apneia do sono na predisposição a fenómenos de aspiração. Beal et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a> concluíram que doentes com SAOS apresentam um risco superior de aspiração orofaríngea, comparativamente a indivíduos saudáveis. Do mesmo modo, Gleeson et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0045"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a> realizaram uma avaliação quantitativa de material aspirado numa amostra de indivíduos saudáveis, tendo demonstrado que a aspiração era negligenciável naqueles sem SAOS; a principal razão para este achado não foi totalmente clarificada, embora se julgue que tal possa estar em relação com fatores geralmente associados a doentes com SAOS, tal como distúrbios anatómicos da orofaringe, excesso ponderal ou esforço respiratório aumentado. Outro estudo realizado por Terramoto et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0050"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a> mostrou que o reflexo de deglutição se encontra severamente comprometido em doentes com SAOS; os autores sugerem que a apneia durante o sono pode comprometer a função normal dos recetores e fibras nervosas dos centros respiratório e da deglutição a nível cerebral, podendo predispor a fenómenos de aspiração.</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Muitos doentes com SAOS apresentam-se com sintomas sugestivos de doença do refluxo gastroesofágico (DRGE), embora não esteja ainda clarificada uma relação entre estas entidades clínicas. Devido ao desenho do próprio estudo, Beal et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0040"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a> não conseguiram determinar se os fenómenos de aspiração dos doentes com SAOS eram devidos à aspiração orofaríngea <span class="elsevierStyleItalic">per se</span>, ou atribuíveis à aspiração de conteúdo por refluxo gástrico, embora nenhum deles apresentasse sintomas de DRGE. Do mesmo modo, Kerr et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0055"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a> falharam na determinação de uma associação temporal entre apneia do sono e refluxo gastroesofágico. De referir que a maioria dos estudos que sugeriram uma prevalência superior de DRGE entre os doentes com SAOS não são estudos controlados<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0060"><span class="elsevierStyleSup">12–14</span></a>, sendo igualmente discutível a existência de uma relação causal, ou se esta é devida a fatores partilhados por ambas as entidades clínicas, como o alcoolismo ou a obesidade.</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Concomitantemente, tem existido alguma discussão sobre o papel do CPAP na predisposição à aspiração orofaríngea. Embora Diaz et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0075"><span class="elsevierStyleSup">15</span></a> tenham demonstrado que a utilização de CPAP reduz o refluxo gastroesofágico em doentes com SAOS e DRGE - o que foi inicialmente interpretado como evidência de que a DRGE seria secundária a SAOS - pensa-se que este resultado possa não estar relacionado com o tratamento da apneia do sono pela VNI, mas representar apenas uma ação direta desta na alteração das pressões de repouso do esfíncter inferior e corpo do esófago; de facto, Kerr et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0080"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a> mostraram, num outro estudo, que a utilização de CPAP pode diminuir o refluxo gastroesofágico, mesmo numa população de doentes sem SAOS. Por outro lado, Nishino et al.<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a> demonstraram que o CPAP influencia, de forma negativa, o reflexo de deglutição, o que poderá por si só facilitar fenómenos de aspiração orofaríngea.</p><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O caso que apresentamos neste artigo refere-se a um empiema pleural por <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> em coinfeção por <span class="elsevierStyleItalic">P. asaccharolytica</span>, numa doente diabética imunocompetente sob CPAP noturno por SAOS, sem sintomas de DRGE ou outros fatores predisponentes conhecidos para esta infeção. Extrapolando a partir destas premissas, é nossa convicção que a VNI poderá ter desempenhado um papel importante no desenvolvimento desta infeção, quer por potenciar de forma direta a aspiração orofaríngea, quer por inibir indiretamente o reflexo de deglutição, alterando, deste modo, o normal padrão de coordenação deglutição-respiração.</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">De qualquer modo, são necessários mais estudos randomizados para avaliar, de forma mais precisa, o papel da VNI no desenvolvimento de infeções pleuropulmonares.</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Conclusão</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">A <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> deve ser considerada como agente etiológico provável nos doentes com suspeita de infeção por anaeróbios que apresentem má resposta à clindamicina ou ao metronidazol. Os clínicos e o laboratório de microbiologia devem estar cientes desta possibilidade, de modo a permitir um diagnóstico precoce e tratamento dirigido.</p><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">O padrão de suscetibilidade antimicrobiana da <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span> e de outros microrganismos semelhantes deve ser considerado na escolha de um regime terapêutico adequado; nalguns casos poderá inclusivamente ser mesmo necessária a associação de diferentes antibióticos.</p><p id="par0075" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Apesar de não ser habitualmente mencionada como contexto epidemiológico para o desenvolvimento de empiema pleural, é nossa convicção que a aspiração orofaríngea de microrganismos, potenciada pela ventilação não invasiva, poderá ter sido responsável pela infeção descrita.</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Responsabilidades éticas</span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Proteção de pessoas e animais</span><p id="par0080" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os autores declaram que para esta investigação não se realizaram experiências em seres humanos e/ou animais.</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Confidencialidade dos dados</span><p id="par0085" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os autores declaram ter seguido os protocolos de seu centro de trabalho acerca da publicação dos dados de pacientes e que todos os pacientes incluídos no estudo receberam informações suficientes e deram o seu consentimento informado por escrito para participar nesse estudo.</p></span><span id="sec0035" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Direito à privacidade e consentimento escrito</span><p id="par0090" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os autores declaram ter recebido consentimento escrito dos pacientes e/ou sujeitos mencionados no artigo. O autor para correspondência deve estar na posse deste documento.</p></span></span><span id="sec0040" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle">Conflito de interesses</span><p id="par0095" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Os autores declaram não haver conflito de interesses.</p></span></span>" "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:10 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "xres547836" "titulo" => "Resumo" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec565705" "titulo" => "Palavras-chave" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "xres547837" "titulo" => "Abstract" ] 3 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec565706" "titulo" => "Keywords" ] 4 => array:2 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Caso clínico" ] 5 => array:2 [ "identificador" => "sec0010" "titulo" => "Discussão" ] 6 => array:2 [ "identificador" => "sec0015" "titulo" => "Conclusão" ] 7 => array:3 [ "identificador" => "sec0020" "titulo" => "Responsabilidades éticas" "secciones" => array:3 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "sec0025" "titulo" => "Proteção de pessoas e animais" ] 1 => array:2 [ "identificador" => "sec0030" "titulo" => "Confidencialidade dos dados" ] 2 => array:2 [ "identificador" => "sec0035" "titulo" => "Direito à privacidade e consentimento escrito" ] ] ] 8 => array:2 [ "identificador" => "sec0040" "titulo" => "Conflito de interesses" ] 9 => array:1 [ "titulo" => "Bibliografia" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "fechaRecibido" => "2012-02-29" "fechaAceptado" => "2012-10-24" "PalabrasClave" => array:2 [ "pt" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palavras-chave" "identificador" => "xpalclavsec565705" "palabras" => array:5 [ 0 => "Empiema pleural" 1 => "Ventilação não invasiva" 2 => "Apneia obstrutiva do sono" 3 => "Eikenella corrodens" 4 => "Porphyromonas" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Keywords" "identificador" => "xpalclavsec565706" "palabras" => array:5 [ 0 => "Pleural empyema" 1 => "Continuous positive airway pressure" 2 => "Obstructive sleep apnea" 3 => "Eikenella corrodens" 4 => "Porphyromonas" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "pt" => array:2 [ "titulo" => "Resumo" "resumen" => "<span><p id="spar0005" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">A <span class="elsevierStyleItalic">Eikenella corrodens</span> é um microrganismo habitualmente encontrado na mucosa oral, trato gastrointestinal e trato geniturinário de humanos. Os casos de infeção pleuropulmonar por este agente são raros em indivíduos imunocompetentes, sendo a aspiração um fator importante na sua patogenia. Apesar de apresentar geralmente um prognóstico favorável, o reconhecimento desta infeção é essencial dado o perfil de sensibilidades característico. Os autores apresentam um caso de empiema pleural por <span class="elsevierStyleItalic">E. corrodens</span>, em coinfeção com <span class="elsevierStyleItalic">Porphyromonas asaccharolytica</span>, numa doente diabética imunocompetente com síndrome de apneia obstrutiva do sono, discutindo o papel da ventilação não invasiva como fator predisponente da referida infeção.</p></span>" ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "<span><p id="spar0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">Eikenella corrodens</span> is a normal inhabitant of the human oral cavity and gastrointestinal and genitourinary tracts. Pleuropulmonary infections by this microorganism are uncommon. Pulmonary aspiration is a chief predisposing condition. Although the outcome is usually favorable, its distinctive antibiotic sensitivity pattern makes bacterial identification an important feature in dealing with this infection. The authors report a case of pleural empyema caused by co-infection with <span class="elsevierStyleItalic">Eikenella corrodens</span> and <span class="elsevierStyleItalic">Porphyromonas asaccharolytica</span>, in an immunocompetent diabetic patient with obstructive sleep apnea syndrome, followed by a discussion on the role of noninvasive ventilation in the development of this infection.</p></span>" ] ] "bibliografia" => array:2 [ "titulo" => "Bibliografia" "seccion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "identificador" => "bibs0005" "bibliografiaReferencia" => array:17 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "bib0005" "etiqueta" => "1" "referencia" => array:1 [ 0 => array:2 [ "contribucion" => array:1 [ 0 => array:2 [ "titulo" => "Pleuropulmonary infection with chest wall infiltration by Eikenella corrodens" "autores" => array:1 [ 0 => array:2 [ "etal" => false "autores" => array:3 [ 0 => "J.W. Killen" 1 => "G.L. Swift" 2 => "R.J. 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Article information
ISSN: 08732159Original language: Portuguese
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| 2022 August | 35 | 43 | 78 |
| 2022 July | 35 | 47 | 82 |
| 2022 June | 19 | 30 | 49 |
| 2022 May | 34 | 49 | 83 |
| 2022 April | 30 | 36 | 66 |
| 2022 March | 33 | 47 | 80 |
| 2022 February | 23 | 36 | 59 |
| 2022 January | 23 | 35 | 58 |
| 2021 December | 24 | 36 | 60 |
| 2021 November | 23 | 38 | 61 |
| 2021 October | 31 | 78 | 109 |
| 2021 September | 25 | 33 | 58 |
| 2021 August | 19 | 24 | 43 |
| 2021 July | 22 | 23 | 45 |
| 2021 June | 24 | 26 | 50 |
| 2021 May | 25 | 30 | 55 |
| 2021 April | 44 | 86 | 130 |
| 2021 March | 48 | 15 | 63 |
| 2021 February | 51 | 9 | 60 |
| 2021 January | 26 | 18 | 44 |
| 2020 December | 18 | 10 | 28 |
| 2020 November | 53 | 30 | 83 |
| 2020 October | 33 | 20 | 53 |
| 2020 September | 75 | 19 | 94 |
| 2020 August | 84 | 23 | 107 |
| 2020 July | 121 | 28 | 149 |
| 2020 June | 101 | 16 | 117 |
| 2020 May | 122 | 24 | 146 |
| 2020 April | 106 | 17 | 123 |
| 2020 March | 105 | 9 | 114 |
| 2020 February | 93 | 23 | 116 |
| 2020 January | 128 | 15 | 143 |
| 2019 December | 126 | 27 | 153 |
| 2019 November | 137 | 15 | 152 |
| 2019 October | 116 | 14 | 130 |
| 2019 September | 156 | 17 | 173 |
| 2019 August | 231 | 22 | 253 |
| 2019 July | 229 | 20 | 249 |
| 2019 June | 260 | 13 | 273 |
| 2019 May | 201 | 19 | 220 |
| 2019 April | 217 | 25 | 242 |
| 2019 March | 318 | 12 | 330 |
| 2019 February | 282 | 17 | 299 |
| 2019 January | 310 | 23 | 333 |
| 2018 December | 224 | 10 | 234 |
| 2018 November | 81 | 3 | 84 |
| 2018 October | 89 | 10 | 99 |
| 2018 September | 40 | 6 | 46 |
| 2018 August | 55 | 24 | 79 |
| 2018 July | 73 | 21 | 94 |
| 2018 June | 79 | 20 | 99 |
| 2018 May | 97 | 23 | 120 |
| 2018 April | 178 | 17 | 195 |
| 2018 March | 147 | 24 | 171 |
| 2018 February | 68 | 6 | 74 |
| 2018 January | 134 | 27 | 161 |
| 2017 December | 222 | 18 | 240 |
| 2017 November | 99 | 18 | 117 |
| 2017 October | 41 | 20 | 61 |
| 2017 September | 42 | 18 | 60 |
| 2017 August | 37 | 16 | 53 |
| 2017 July | 28 | 13 | 41 |
| 2017 June | 27 | 24 | 51 |
| 2017 May | 48 | 16 | 64 |
| 2017 April | 22 | 5 | 27 |
| 2017 March | 26 | 19 | 45 |
| 2017 February | 14 | 7 | 21 |
| 2017 January | 20 | 3 | 23 |
| 2016 December | 23 | 9 | 32 |
| 2016 November | 24 | 13 | 37 |
| 2016 October | 32 | 7 | 39 |
| 2016 September | 24 | 3 | 27 |
| 2016 August | 7 | 1 | 8 |
| 2016 July | 11 | 7 | 18 |
| 2016 May | 0 | 14 | 14 |
| 2016 April | 21 | 2 | 23 |
| 2016 March | 41 | 12 | 53 |
| 2016 February | 31 | 15 | 46 |
| 2016 January | 41 | 8 | 49 |
| 2015 December | 33 | 13 | 46 |
| 2015 November | 30 | 6 | 36 |
| 2015 October | 45 | 6 | 51 |
| 2015 September | 49 | 11 | 60 |
| 2015 August | 45 | 6 | 51 |
| 2015 July | 59 | 10 | 69 |
| 2015 June | 40 | 8 | 48 |
| 2015 May | 119 | 7 | 126 |
| 2015 April | 75 | 8 | 83 |
| 2015 March | 57 | 9 | 66 |
| 2015 February | 76 | 10 | 86 |
| 2015 January | 56 | 9 | 65 |
| 2014 December | 61 | 15 | 76 |
| 2014 November | 92 | 10 | 102 |
| 2014 October | 69 | 23 | 92 |
| 2014 September | 59 | 12 | 71 |
| 2014 August | 52 | 18 | 70 |
| 2014 July | 108 | 10 | 118 |
| 2014 June | 74 | 25 | 99 |
| 2014 May | 93 | 16 | 109 |
| 2014 April | 90 | 24 | 114 |
| 2014 March | 87 | 19 | 106 |
| 2014 February | 70 | 18 | 88 |
| 2014 January | 79 | 16 | 95 |
| 2013 December | 79 | 11 | 90 |
| 2013 November | 78 | 25 | 103 |
| 2013 October | 72 | 14 | 86 |
| 2013 September | 58 | 22 | 80 |
| 2013 August | 57 | 28 | 85 |
| 2013 July | 62 | 29 | 91 |
| 2013 June | 60 | 24 | 84 |
| 2013 May | 100 | 38 | 138 |
| 2013 April | 92 | 48 | 140 |
| 2013 March | 34 | 9 | 43 |
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